Las interacciones entre las termitas y los hongos se puede encontrar en múltiples grupos, desde las termitas más basales a las más evolucionadas. En algunos casos, los hongos juegan un rol fundamental en la nutrición de las terminas, pudiendo incluso influenciar la sobrevivencia de las termitas y el desarrollo/proporción de las castas.

En 1979, Amburgey encontró que las termitas subterráneas interactuaban con al menos 50 especies distintas de hongos, los cuales influenciaban el sabor de la madera, ya sea atrayendo o repeliendo a las termitas. Sin embargo, las interacciones de este tipo son más bien coincidentes y no algo que la termita busque realmente. En el artículo de hoy, nos sumergiremos a conocer a unas termitas que han desarrollado una relación simbiótica con los hongos, vale decir, han formado una relación íntima que beneficia a ambos lados y que ayuda en gran medida a su sobrevivencia.

Hongos desarrollándose a partir de un cultivo realizado por artrópodos (https://www.wur.nl/en/newsarticle/What-agriculture-can-learn-from-termites-and-fungi.htm)

Muchos insectos han desarrollado relaciones simbióticas con hongos. Sin embargo, sistemas complejos que involucren el cultivo de estos ha sido desarrollado solamente en tres órdenes de insectos, y en todos estos casos de manera independiente: una vez en termitas, una vez en hormigas y siete veces en escarabajos ambrosia. Caracterizándose todos estos grupos por presentar algún grado de sociabilidad.

Termitas cultivadoras de hongos

En la familia Termitidae, podemos encontrar una sub-familia que ha desarrollado una particular relación simbiótica con un hongo basidomiceto que ellas mismas cultivan y que solo existe en esta asociación, que lleva por nombre Termitomyces (aunque también existen otros géneros de basidomicetos que interactúan con hormigas), hablamos del grupo Macrotermitinae. Esta sub-familia se compone por 12 géneros y 330 especies descritas a la fecha, y cada una de estas vive en un mutualismo dependiente con hongos del género Termitomyces.

Cultivos de hongos al interior de un nido de Macrotermitinae. 

Como toda colonia de termitas, las colonias de Macrotermitinae son iniciadas por una pareja de alados que realizan un vuelo nupcial, remueven sus alas y excavan el nido. Una vez nacidas las primeras obreras y alcanzan su maduración, dejan el nido para forrajear y comenzar a establecer un “jardín de hongos”. En la gran mayoría de las especies estudiadas, las primeras obreras que forrajean deben obtener las esporas de basidomicetos y llevarlas al nido. Estos hongos se transmitirían horizontalmente de un individuo a otro a través de trofalaxis.  Solo se han reportado dos casos de transmisión vertical (padre-hijo), en los cuales los Termitomyces son transportados en el intestino de uno de los individuos de la pareja reproductiva, encontrándose en el intestino de la hembra en las especies del género Microtermes y en el macho en Macrotermes bellicosus, pero ambos se encuentran también afectados por transmisión horizontal del hongo.

Una vez la colonia de hongos se encuentra establecida y crecen, las termitas comienzan a presentar división de tareas entre las obreras para organizar el cuidado de los hongos. Nuevas esporas van siendo añadidas a la parte superior de la colonia de hongos (generalmente formando parte de las fecas), mientras que la parte baja y central es consumida como alimento para las termitas. Una excepción a esto último es el género Pseudacanthotermes, el cual consume por completo una colonia de hongos antes de comenzar a cultivar una nueva.

Interior de un nido de Macrotermitinae mostrando en marrón oscuro los sectores del nido sin hongos y en marrón claros los cultivos. Extracto de un vídeo de Satari Otani (https://www.youtube.com/watch?v=t_xvRciUAR8)

La función exacta del hongo cultivado continúa siendo un misterio y parece variar entre especies de termitas. Se postulan 4 teorías no excluyentes: i) Como fuente de alimento (son ricos en proteína), ii) como degradadores de lignocelulosa, iii) metabolizadores de carbohidratos, iv) productores de enzimas digestivas que actuarían complementariamente a las ya presentes en termitas. Los hongos por su lado, obtendrían por parte de las termitas un acceso sencillo y amplio a material vegetal (su fuente de alimento), un microclima óptimo para crecer, prevención de infecciones y la oportunidad de alimentarse sin competidores de por medio.

Aun cuando gran parte de los mecanismos que utilizan las termitas para cultivar hongos, así como los beneficios que estos les otorgan continúan en desconocimiento, es innegable que esto les ha otorgado un gran éxito evolutivo. Una colonia de Macrotermitinae puede contener millones de individuos y suelen caracterizarse por formar grandes nidos que actúan como controladores del medio ambiente, y fuente de alimento y protección para muchos animales.

Interior de un nido de Macrotermitinae mostrando en marrón claro los sectores con cultivo de hongos. Fotografía por Scott Turner (https://hplusmagazine.com/2015/10/21/scientist-illuminates-termite-minds/)

Te invitamos a seguir descubriendo junto a nosotros el apasionante mundo de las termitas y esperamos, comprender sus complejas adaptaciones e ir entendiendo como estos insectos de cuerpo blando se han convertido en uno de los más exitosos conquistadores del planeta.

Bibliografía

Aanen DK (2006) As you reap, so shall you sow: coupling of harvesting and inoculating stabilizes the mutualism between termites and fungi. Biol Lett 2:209–212

Aanen DK, de Fine Licht HH, Debets AJM et al (2009) High symbiont relatedness stabilizes mutualistic cooperation in fungus-growing termites. Science 326:1103–1106

Aanen DK, Eggleton P (2005) Fungus-growing termites originated in African rain forest. Curr Biol 15:851–855

Aanen DK, Eggleton P, Rouland-Lefèvre C et al (2002) The evolution of fungus-growing termites and their mutualistic fungal symbionts. Proc Natl Acad Sci U S A 99:14887–14892

Aanen DK, Ros V, de Fine Licht H et al (2007) Patterns of interaction specificity of fungus-growing termites and Termitomyces symbionts in South Africa. BMC Evol Biol 7:115

Bignell DE (2000) Introduction to symbiosis. In: Abe T, Bignell DE, Higashi M (eds) Termites: evolution, sociality, symbioses, ecology. Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, pp 189–208

Bignell DE, Eggleton P (2000) Termites in ecosystems. In: Abe T, Bignell DE, Higashi M (eds) Termites: evolution, sociality, symbioses, ecology. Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, pp 363–387

Grassé P-P, Noirot C (1955) La fondation de nouvelles sociétés par Bellicositermes natalensis Hav. Insect Soc 2:213–220

Korb J, Aanen DK (2003) The evolution of uniparental transmission of fungal symbionts in fungusgrowing termites (Macrotermitinae). Behav Ecol Sociobiol 53:65–71

Martin MM, Martin JS (1978) Cellulose digestion in the midgut of the fungus-growing termite Macrotermes natalensis: the role of acquired digestive enzymes. Science 199: 1453–1455

Mueller UG, Gerardo N (2002) Fungus-farming insects: multiple origins and diverse evolutionary histories. Proc Natl Acad Sci U S A 99:15247–15249

Mueller UG, Gerardo NM, Aanen DK (2005) The evolution of agriculture in insects. Annu Rev Ecol Evol Syst 36:563–595

Nobre, T., Rouland-Lefèvre, C., & Aanen, D. K. (2010). Comparative biology of fungus cultivation in termites and ants. In Biology of Termites: a modern synthesis (pp. 193-210). Springer, Dordrecht.

Ohkuma M (2003) Termite symbiotic systems: efficient bio-recycling of lignocellulose. Appl Microbiol Biotechnol 61:1–9

Imagen de portada à https://www.wur.nl/en/newsarticle/What-agriculture-can-learn-from-termites-and-fungi.htm